Электропоезд построен в десятивагонной составности в июне 1964 года.

С завода поступил в депо Горький-Московский Горьковской ж.д. для прохождения пуско-наладочных испытаний.

В декабре 1964 года поступил в депо Ростов Северо-Кавказской ж.д.

Вагон 09 был списан в январе 1989 г. после пожара в 1983(?) году.

В марте 1991 года состав без родных головных вагонов был передан в депо Красноярск Красноярской ж.д.
В качестве головных вагонов к ЭР9П-51 в Красноярск были переданы ЭР9П-400401 и 400501.

В 2005 году вагон 01 был передан в депо Краснодар Северо-Кавказской ж.д., где проработав до июня 2006 года, вернулся обратно в Ростов.

В августе 2007 года вагон 01 был передан в депо Минеральные Воды Северо-Кавказской ж.д., где эксплуатировался в составе ЭР9П-5101-11102-11106-6601.

В июне 2011 года сборный электропоезд ЭР9П-5101/6601 был передан в депо Краснодар.

Вагон 08 списан в сентябре 2013 года.

Головные вагоны 5101 и 6601 были списаны в октябре 2015 года.

Остальные вагоны списаны в Красноярске в январе 2015 года.